Un primo spazio teatrale, risalente al 1362 destinato ad accogliere le attività culturali del collegio della Sapienza Vecchia, era situato in una vasta sala con volte a crociera.

Nella seconda metà del '700, ebbe il nome di “Teatro Nazionale dell'Accademia di Belle Lettere ed Arti”, e fino al periodo pre napoleonico (1798) ospitò numerose compagnie girovaghe italiane e straniere; si dice che qui abbia recitato anche il giovane Goldoni.

In seguito alla ristrutturazione ottocentesca dell’edificio, il teatro venne ricostruito in stile neogotico nell’ala nuova del complesso. Oggi appare come una sala medioevale, suddivisa in due campate con volte a crociera costolate. L’apparato scenotecnico riproduce, in dimensioni ridotte, la tipologia di grandi teatri lirici come la Scala di Milano. Un elegante loggione-galleria circonda metà platea. La decorazione della sala principale e della contigua sala Rossa fu realizzata dai pittori perugini L. Rossi Scotti e M. Tassi.

Negli ultimi anni del '900, il teatro è stato restaurato e riaperto al pubblico.